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天文九年（1540年），“新宫党”尼子国久统率三千兵马，通过备后入侵安艺，但在犬饲平战役中遭到宍戸一族的顽强抵抗而败退。尼子晴久斥退国久，自为统帅，进攻安艺的毛利势。他命久幸、国久等一门众，召集云、石、耆、幡、作、备中诸国共三万大军，几乎倾巢而出，誓将毛利氏一举踏平。

毛利氏当主元就得报，急忙收拢军队，有众八千，准备凭坚固守，同时派遣使者向大内氏求救。九月六日，尼子军杀入石州口，放火烧尽了城下町，随即包围毛利氏的主城吉田郡山。十二日在大田口方向展开激战，尼子方本城信浓守、高桥元纲战殁。二十三日，尼子晴久中了元就的反间计，放弃要害风越山，而将本阵转移到青山、三塚山一线。

大内氏发兵救援安艺，二十六日，尼子侍大将汤原宗纲为先阵攻击大内军，遭到毛利军出城夹击而惨败。宗纲丧生，留下“腹切岩”的古迹。

眼看形势不妙，十月十一日，尼子晴久以一门众诚久为先锋，向吉田郡山城发起总攻。毛利元就放弃笼城，出兵在土取桥与敌决战。双方正在激斗，元就又出奇计，伏兵蜂起，尼子军几近崩溃，大将三泽为幸等为保护尼子晴久而当场战死。晴久被迫后退，战局再度陷入胶着状态。十二月三日，大内氏名将陶隆房率援军一万前来相助，笼城方士气更为高涨。

次年（1541年）正月三日，最终决战开始了，毛利、大内联军反复突入，火烧尼子军阵屋。十三日，联军猛将吉川兴经统率三千兵马奇袭驻扎在长尾地方的尼子军阵，守将高尾丰前守战死，黑正甚兵卫亡命奔逃。陶隆房趁着尼子诸军前往救援长尾的机会，突袭尼子本阵。尼子晴久已经做好了战死的觉悟，多亏叔祖下野守（就是被晴久斥骂为“臆病野洲”和“尼子比丘尼”的尼子久幸）的苦谏才被迫撤离。久幸欣慰地看主君安全离去，才率深野房重等十数骑直冲陶军，力尽而亡。久幸用兵谨慎，也有“避战将军”之名，素来被晴久等年轻武士目为胆怯战阵之上，何者为勇，何者为怯，尼子晴久就算现在明白过来，也已经为时太晚了……

尼子败兵在寒冬的深雪中一路败逃，尼子久幸的首级也无人再能捡回。毛利、大内联军趁胜扫荡整个安艺，臣从于尼子氏的各国人领主纷纷败亡。病榻上的尼子经久闻听败讯，终于再也支撑不住了殁于是年十一月十三日，享年八十四岁，和父亲清贞同葬于洞光寺中。

尼子大军败退，毛利元就乘胜追击，攻克佐东银山，城主武田信实逃往出云一直夹在大内、尼子两个大家族中间左右摇摆的安艺守护武田氏至此灭亡。

一年以后，也即天文十一年（1542年），甲斐的武田晴信吞并诹访的同一年，陶隆房鼓动大内义隆远征出云，一举扫平尼子残党。大内方总兵力一万五千，包括毛利、小早川、吉川等安艺豪族，浩浩荡荡向东方杀去。然而大军行进迟缓，三月集中于石见，七月才攻克赤穴光清的赤穴城。十一月，风雪大作，大内义隆将本阵设在马泻的正久寺，而毛利元就父子则在白泻地方安营过冬。

次年（1543年）二月，冰雪融化，大军继续前进，大内义隆本阵向经罗木山移动，毛利元就父子直取月山富田城，进出要隘菅谷口，并在莲池绳手地方击破尼子军。

对应大内氏的进攻，已经无力反击的尼子氏遂开始采取分化瓦解策略。四月末，大内方的数家强力豪族，包括三泽、三刀屋、本城等，甚至还有毛利元就的外甥（同时也是妻甥）吉川兴经，都一起背叛大内家，而将军队开入月山富田城，协助尼子势防守。眼看双方的胜负天平突然倒转，大内义隆无奈，只得仓惶撤军。尼子军于后掩杀，大内军大败亏输，而只有经石见路归国的毛利元就因为防护得当，未受大损，安然撤回居城吉田郡山。

三年内两次大战，进攻方全都殺羽而归，损失惨重，夹在两大势力间的毛利氏反倒趁机稳步壮大。“濑户内智将”毛利元就即将转守为攻，创造比大内氏和尼子氏更为辉煌的业绩！